Portaalsite voor de échte zeeaquariaan

Evolutie van de gespecialiseerde kopmorfologie van Syngnatidae

Dit doctoraatsproefschrift behandelt de evolutie van de gespecialiseerde kopmorfologie in Syngnathidae, een familie binnen de beenvissen waartoe zeenaalden, zeepaardjes, zeedraken en ‘pipehorses’ behoren. Een gedetailleerde morfologische beschrijving van het voedselopnameapparaat bij enkele syngnathe vertegenwoordigers vormt de kern van dit onderzoek. Daarnaast worden andere aspecten zoals morfologische variatie binnen de familie, werking van het trofisch systeem en mechanische belasting tijdens de voedselopname uitvoerig bestudeerd. De volgende samenvatting geeft een duidelijk overzicht van de belangrijkste resultaten en conclusies per hoofdstuk en biedt een antwoord op de onderzoeksvragen zoals geformuleerd in hoofdstuk 1.3.2.

In het eerste hoofdstuk worden enkele algemene begrippen zoals ‘evolutie’, ‘natuurlijke selectie’ en ‘specialisatie’ toegelicht. Daarop volgt een inleiding tot de biologie van Syngnathidae, waarbij de taxonomische positie, voortplanting, complexe broedzorg en uitwendige morfologie aan bod komen. Vervolgens wordt de wetenschappelijke probleemstelling geschetst. Het voedselopname-appararaat is in deze familie extreem gespecialiseerd. Alle vertegenwoordigers hebben een buisvormige snuit met kleine, eindstandige kaken. De lengte en diameter van de snuit is echter variabel over verschillende soorten. Voedselopname (‘pivot feeding’) gebeurt door middel van koprotatie waardoor de snuittip naar de prooi gebracht wordt, gevolgd door een volumetoename in de buccale holte.

Deze expansie creëert een onderdruk waardoor een waterstroom in de richting van de mond ontstaat. Het vangen van een prooi gebeurt heel snel (minder dan 6 ms), maar voedselopname met behulp van een lange, smalle snuit houdt ook een aantal hydrodynamische beperkingen in (zoals een hoge weerstand bij het zuigen van water door een dunne buis en een groot inertiemoment tijdens rotatie van een kop met lange snuit). Deze paradox maakt het voedselopname-apparaat bij Sygnathidae tot een zeer interessant onderzoeksobject. De doelstelling van dit doctoraatsonderzoek is dan ook het ontrafelen van het evolutionaire patroon dat aan de basis ligt van deze extreme morfologische en functionele specialisatie.

Hoofdstuk twee geeft een overzicht van het bestudeerde materiaal en de toegepaste methodes. Eerst wordt een opsomming gegeven van de gekozen soorten met vermelding van de herkomst van de specimens en waarvoor ze gebruikt werden. In een tweede deel worden de technieken die doorheen het onderzoek toegepast werden, uitgebreid uitgelegd. Gedetailleerde protocols voor het ophelderen en kleuren van specimens en voor het maken van histologische coupes worden gegeven, alsook de gehanteerde methode bij het meten, uitvoeren van dissecties, nemen van CT-scans en maken van grafische 3D-reconstructies. Iets meer aandacht wordt besteed aan de geometrisch morfometrische en de eindige elementen (finite element) analyses. Tenslotte volgt in de laatste paragraaf een verduidelijking van een aantal controversiële begrippen.

Het derde hoofdstuk handelt over de morfologie van het voedselopname­apparaat bij Syngnathidae en is onderverdeeld in twee delen. In het eerste deel wordt de bouw van het cranium van een zeenaald (Syngnathus rostellatus) en van een zeepaard (Hippocampus capensis) in een evolutieve context geplaatst door vergelijking met de kopmorfologie van een stekelbaars (Gasterosteus aculeatus). Ook de morfologie van de juveniele kop rond het tijdstip van vrijkomen uit de buidel, komt aan bod. De snuitverlenging van de kraakbenige schedel situeert zich ter hoogte van de ethmoid regio en de ethmoidplaat, het hyosymplecticum en het basihyale zijn verlengd. In de juvenielen zijn alle craniale beenderen, met uitzondering van de circumorbitalia en enkele operculaire beenderen, al gevormd, zij het enkel als een zeer dun laagje.

Deze grote gelijkenis met de adulte kop is waarschijnlijk te wijten aan de lange broedperiode en uitgebreide ouderlijke zorg. Hierdoor kan het vrijlaten van de jongen uit de buidel uitgesteld worden tot ze een vergevorderd ontwikkelingsstadium bereikt hebben. Verder tonen de resultaten aan dat de adulte snuit gevormd wordt door een verlenging van het vomer, mesethmoid, quadratum, metapterygoid, symplecticum en preoperculare. Enkele morfologische aspecten die als evolutionaire adaptaties aan de gespecialiseerde voedselopname kunnen beschouwd worden, zijn de gereduceerde en tandloze maxillaire beenderen, de stevige verbinding tussen de verschillende beenderen van de onderkaak, het robuuste kieuwdeksel en het zadelvormig gewricht tussen interhyale en ceratohyale posterior.

In het tweede deel van dit hoofdstuk ligt de nadruk op het effect van snuitverlenging binnen de familie, zowel op osteologisch als myologisch vlak. Een gedetailleerde morfologische studie van de kop van zowel een lang-snuitige zeepaard (H. reidi) als een zeenaald met extreem lange snuit (Doryrhamphys dactyliophorus), in vergelijking met een aantal syngnathen met korte en intermediaire snuit (H. zosterae, H. abdominalis, Corythoichthys intestinalis en D. melanopleura), bevestigt de resultaten uit het voorgaande deel. Bovendien worden enkele gespecialiseerde spier-, pees-en ligamentconfiguraties aan het licht gebracht. Zo is de sternohyoideus spier heel goed ontwikkeld bij zeepaardjes, wordt de protractor hyoidei spier bij enkele syngnathen omgeven door het mandibulo-hyoid ligament en wordt in de epaxiale pezen van een aantal zeenaalden een lang, staafvormig sesamoid been gevonden. Deze waarnemingen suggereren de aanwezigheid van verschillende vermogen versterkende strategieën voor koprotatie tijdens de voedselopname. Het vrijlaten van elastische energie, opgeslagen in de epaxiale en hypaxiale pezen, lijkt begunstigd in zeenaalden terwijl spierkracht verkozen wordt in zeepaardjes. Hoewel het syngnathe musculoskeletale systeem uit een aantal elementen bestaat die gedeeld worden door alle vertegenwoordigers, zijn er dus toch een aantal opmerkelijke morfologische verschillen tussen soorten. Slechts weinig van deze verschillen kunnen echter gerelateerd worden aan variatie in relatieve snuitlengte.

Fig 4. 3D reconstructie van het juveniele chondrocranium van Syngnathus rostellatus UGMD175388 (13.1 mm SL)

Aansluitend bij het voorgaande, wordt in hoofdstuk vier de morfologische variatie binnen de familie gekwantificeerd door middel van een geometrisch morfometrische analyse bij een groot aantal syngnathe vertegenwoordigers. Via deze methode kan vastgesteld worden dat de belangrijkste verschillen in kopmorfologie tussen zeenaalden en zeepaardjes gerelaterd zijn aan veranderingen in snuit-en kopdimensie, de positie van de pectorale vin en de hoogte van het kieuwdeksel. Deze variatie heeft waarschijnlijk te maken met de oriëntatie van de lichaamsas ten opzichte van de kop (lichaam in het verlengde of onder een hoek met de kop) en aan de kinematica van de voedselopname (lange snuit en beperkte koprotatie of korte snuit en veel rotatie).

Gezien de hoge graad van specialisatie in het voedselopname-apparaat bij Syngnathidae zou een kleine afwijking in de interactie tussen de verschillende elementen in de kop al tot een verminderde prestatie kunnen leiden. Dit doet vermoeden dat elke soort binnen de familie gekenmerkt wordt door een beperkte intraspecifieke morfologische variatie. Vooral de morfologische plasticiteit van soorten met een lange snuit, die als meer gespecialiseerd beschouwd worden dan kort-snuitige soorten, zal gereduceerd zijn. De preliminaire resultaten van deze studie bevestigen onze verwachtingen.

Fig 5 Histologische doorsnede van het juveniele cranium van Syngnathus rostellatus UGMD175388  (13.1 mm SL)

Tenslotte wordt onderzocht of er nog belangrijke ontogenetische transformaties optreden bij juveniele zeepaardjes (H. reidi) na het vrijkomen uit de buidel. Graduele vormverschuivingen, zoals het dorsoventraal vernauwen van de snuit en kop en de heroriëntatie van het preoperculair been, kenmerken de juveniele ontwikkeling. Maar, de periode van ingrijpende veranderingen lijkt reeds doorlopen te zijn in de buidel

Fig. 6. 3D reconstructie van het juveniele chondrocranium van Hippocampus capensis UGMD175394 (12.8 mm SL)

In het vijfde hoofdstuk komen enkele functionele aspecten van het gespecialiseerde voedselopname-apparaat aan bod. Het eerste deelonderzoek werd uitgevoerd in samenwerking met Gert Roos en Sam van Wassenbergh (Universiteit Antwerpen) en evalueert een eerder beschreven planair vierstangensysteem (Muller, 1987) dat rotatie van het hyoid koppelt aan neurocraniale elevatie. Zowel de morfologische beschrijving van alle stangen en gewrichten betrokken bij het systeem, als de kinematische opnames van de voedselopname bij een zeepaardje (H. reidi) tonen de ongelooflijke specialisatie van het trofisch apparaat aan.

Hippocampus reidi  Foto: Hystrix, uit het aquarium van Piet Hectors

Niet alleen verschilt de syngnathe ‘pivot feeding’ van zuigvoeding bij een gegeneralizeerde teleost in snelheid (duur van een prooiopname is minder dan 6 ms), maar ook de volgorde van beweging is anders. De expansiefase begint met hyoidrotatie en niet met mondopening zoals gebruikelijk (rostrocaudale golf). Bovendien leveren de resultaten een duidelijk bewijs voor de koppeling tussen hyoid en neurocranium. Er wordt echter een discrepantie tussen de voorspelde bewegingen (op basis van het vierstangenmodel) en de waargenomen bewegingen (op basis van de video­opnames) aangetoond.

Dit is hoogst waarschijnlijk te wijten aan het modelleren van de stang bestaande uit het urohyale en de sternohyoideus spier als onveranderlijk in lengte, terwijl deze verkort bij spiercontractie. In het tweede deel wordt onderzocht waar in de schedel de meeste mechanische stress optreedt als gevolg van de grote drukveranderingen tijdens de voedselopname. Hiervoor wordt een eindige elementen analyse uitgevoerd op de gemodelleerde schedels van drie zeepaard-en drie zeenaaldsoorten met variërende relatieve snuitlengte (H. reidi, H. abdominalis, H. zosterae, D. dactyliophorus, S. rostellatus en D. melanopleura). In overeenstemming met de verwachtingen (uitgezonderd in D. dactyliophorus) worden stresspieken waargenomen ter hoogte van articulaties en kraakbenige zones in de gemodelleerde schedels. Deze concentraties aan stress zullen in de werkelijke schedels veel lager liggen aangezien zowel kraakbeen als articulerende elementen verondersteld worden stress goed te weerstaan.

Een tweede doel is nagaan of er een verschil is in stressdistributiepatroon tussen kort-en langsnuitige soorten. De hypothese is dat soorten met een lange snuit grotere drukverschillen moeten creeëren, hogere stress moeten kunnen weerstaan en dus bepaalde morfologische adaptaties zullen hebben die dit toelaten. Wanneer kort-en langsnuitige modellen blootgesteld worden aan eenzelfde druk, zullen de modellen met een lange snuit de minste stress ervaren. Deze hypothese wordt niet bevestigd door de resultaten, maar de geometrie van de beenderen in de snuit (dikte van het been, mate van overlap tussen de beenderen, enz.) heeft een duidelijke invloed op de stress distributie.

Fig. 7. Histologische doorsnede van het juvenile cranium van Hippocampus capensis UGMD175394 (12.8 mm SL)

In hoofdstuk zes worden de behaalde resultaten bediscussieerd in een ontogenetische, functionele en evolutionaire context, gevolgd door een algemene conclusie. Ten eerste komt de bijzondere ontwikkeling bij Syngnathidae aan bod. De broedzorg duurt lang en is complex; het mannetje hecht de eitjes en embryos aan het lichaam vast of bewaart ze in een afgesloten buidel, zelfs nadat ze uit het ei gekomen zijn. De mate van ouderlijke investering neemt toe met toenemende complexiteit van de broedstructuur. Zelfs de meest basale syngnathen bieden de jongen bescherming tegen predatie, meer geëvolueerde soorten zorgen ook voor osmoregulatie, voeding en zuurstoftoevoer. Door de verlenging van de broedperiode wordt de start van exogene voedselopname uitgesteld en is er meer tijd voor de ontwikkeling van de jongen. Pasgeboren syngnathen zijn dan ook bijna volledig ontwikkeld (de larvale fase en bijhorende metamorfose zijn afwezig of vinden plaats in de buidel) en juvenielen kunnen zelfstandig prooien vangen door middel van de speciale ‘pivot feeding’. Samenvattend kan gesteld worden dat de ingrijpende broedzorg waarschijnlijk de evolutie van de gespecialiseerde syngnathe kopmorfologie in de hand heeft gewerkt. In het tweede deel van de discussie wordt de nadruk gelegd op de werking van de syngnathe kop. De belangrijkste structurele en functionele modificaties in vergelijking met het trofische apparaat van een gegeneraliseerde teleost worden herhaald. Daarna volgt een gedetailleerde beschrijving van de beweging van en interactie tussen de afzonderlijke elementen in de kop tijdens de voedselopname.

Tenslotte worden de voor-en nadelen gerelateerd aan snuitverlenging opgesomd. Hieruit blijkt dat de morfologische variatie in termen van snuitdimensie in de familie waarschijnlijk het gevolg is van een trade-off. Voor de optimalisatie van koprotatie is een lange snuit voordelig, terwijl voor het genereren van een grote zuigkracht een korte snuit gunstiger is. De grote morfologische diversiteit binnen de Syngnathidae zou zo verklaard kunnen worden. Het derde deel behandelt de resultaten in een fylogenetisch en evolutionair kader. Er wordt eerst kort beargumenteerd waarom vergelijking van de syngnathe kop met die van de driedoornige stekelbaars (Gasterosteus aculeatus) nog steeds nuttig is, ook als ze niet elkaars zustertaxa blijken te zijn. Vervolgens worden de evolutionaire trends besproken die tot de zeepaardmorfologie (d.w.z. de grijpstaart, de gekantelde kop en de verticale lichaamshouding) zouden hebben kunnen leiden.

Het genus Idiotropiscis (‘pygmy pipehorses’) wordt beschouwd als de nog levende transitievorm tussen zeenaalden en zeepaardjes. De divergentie van pipehorses en zeepaarden zou bevorderd zijn door de opmars van zeegrashabitats die meer bescherming bieden aan organismen met een rechte lichaamsas. Ook de biomechanica van de voedselopname zou een rol gespeeld kunnen hebben in de evolutie van zeepaardjes. De kanteling van de kop ten opzichte van de lichaamsas zou koprotatie kunnen bevoordelen en de grijpstaart laat een strekking van het lichaam in de richting van de prooi toe. Deze voorwaartse beweging van de mond zou de tijd die nodig is om de prooi te bereiken reduceren, wat precies het effect van snuitverlenging is. Als een grote koprotatie in combinatie met een voorwaartse beweging in de richting van de prooi hetzelfde selectief voordeel biedt als een lange snuit, zou dat een verklaring kunnen zijn voor het ontbreken van zeepaardjes met uitzonderlijk lange snuit. Tenslotte worden deze bevindingen kort en bondig samengevat in de algemene conclusie.